Muzej je otvoren 9. listopada 2000. na 60. obljetnicu Lennonova rođenja, uz pristanak njegove udovice Yoko Ono.
U muzeju je izloženo približno 130 predmeta koji su pripadali Lennonu, među kojima su gitare, naočale, odjeća u kojoj je nastupao i njegove partiture.
U prvoj godini muzej je posjetilo približno 124 tisuće osoba, no posjećenost je znatno pala posljednjih godina pa tako muzej sada posjećuje približno 30 tisuća osoba na godinu. Usto, kako prenosi novinska agencija Kyodo, muzej gubi oko 800 tisuća eura na godinu.
"Hvala vam za ljubav koju pokazujete prema muzeju. Mislili smo da će trajati pet godina, a potrajao je deset", napisala je Yoko Ono tisućama obožavatelja koji su skupili potpise kako bi se sačuvao muzej.
John Lennon ubijen je 8. prosinca 1980. ispred svoje zgrade u New Yorku. Njegov ubojica Mark Chapman osuđen je na doživotni zatvor.